Året er 1402, og Margrete d. 1. styrer sin nordiske union via adoptivsønnen Erik. Dog knager det i alliancen, og der er pres fra tyske tropper. Derfor rækker Margrete ud til England i håb om at få giftet Erik med den engelske prinsesse. Englænderne ankommer til slottet, men sammen med dronningen støder de ind i et komplot, der involverer Margretes afdøde søn, Kong Oluf, og en mission om, at andre skal styre riget.

’Margrete den Første’ er en atypisk historisk film på dansk grund. Billederne er matte, fyldt med levende ild og en tåge, der omslutter fortællingens hovedpersoner. I slottets korridorer lurer farerne, og i centrum for hele storspiller Trine Dyrholm. Man ved aldrig helt, hvor ’Margrete den Første’ er på vej hen. Det skyldes, at folkene bag har godt styr på de filmiske virkemidler. Og på de inspirationer, der ligger bag fortællingen.